U herkent hem ongetwijfeld als muziekliefhebber, die lange bassist (en mede-oprichter) van Dire Straits, die jarenlang aan de zijde van Mark Knopfler met zijn slungelachtige verschijning en rare dansjes een vaste verschijning was. Naast Knopfler was hij de enige die de carriere van Dire Straits van het vroege begin in 1977, tot het allerlaatste concert dat de band gaf op 9 oktober 1992, helemaal meemaakte.

Ondanks de solo albums die hij in de jaren 80 reeds had uitgebracht, bleef het na het einde van Dire Straits op muzikale wijze lang stil rond Illsley. Deze had zich op het kunst schilderen gegooid, maar het muziekhart bracht hem in 2007 weer terug op het podium en verschillende solo albums zagen daarna het licht. Vanaf 2008 maakt John Illsley weer soloalbums. waarop het Dire Straits geluid onmiskenbaar terug te horen is. Tijdens zijn optredens speelt deze grootheid met zijn band klassiekers van Dire Straits zoals Sultans of Swing, Private Investigations, Brothers in Arms en Money for Nothing.